According to its official website, ONI's organizational structure is specifically designed to "strengthen the Navy's conventional and irregular war fighting capacities, and to expand our foresight into new technologies, future platforms, weapons, sensors, C4ISR and cyber capabilities".[16]

ONI is based in the National Maritime Intelligence Center (NMIC), located on the grounds of the Suitland Federal Center in Suitland, Maryland. It is collocated with its four specialized subcommands, known as "Centers of Excellence" – the Nimitz Operational Intelligence Center, Farragut Technical Analysis Center, Kennedy Irregular Warfare Center, and the Hopper Information Services Center. Since 2009, the facility has been designed to facilitate 24-hour-a-day coordination, collaboration, and analysis of maritime intelligence among ONI's subcommands, as well as its counterparts in the Marine Corps and Coast Guard. This integration is intended to offer both comprehensive and rapid intelligence to a broad range of stakeholders.

ONI is led by a commander, formally known as the Commander, Office of Naval Intelligence (COMONI), who also serves as Director of the NMIC. The COMONI's functions including fulfilling the national maritime intelligence duties required by the Navy, Department of Defense (DoD), and wider intelligence community.

There is also a Deputy Commander, who serves as the Commander’s primary assistant and adviser; a Chief Staff Officer, who directs the activities of staff directors and officers, and serves as the point of contact for other commands; and the Command Master Chief, who leads the enlisted personnel and advises the COMONI, Deputy Commander, and Chief of Staff on command policy.

ONI employs over 3,000 military and civilian personnel worldwide, including contractors. Its staff includes intelligence analysts, scientists, engineers, and other qualified specialists. In addition to its permanent staff, ONI is supported by more than 800 Navy Reservists, who assist the office during weekend drills and active duty.

Trung tâm tình báo hành quân Nimitz

Được đặt theo tên Đô đốc Hạm đội Thế chiến II Chester W. Nimitz, Trung tâm tình báo hành quân Nimitz chịu trách nhiệm về Nhận thức tên miền hàng hải (MDA) và Hội nhập tình báo hàng hải toàn cầu (GMII), cho phép nó duy trì ưu thế chiến đấu của Hải quân Hoa Kỳ bằng cách cung cấp thông tin chính xác và kịp thời về khả năng và vị trí của lực lượng hải quân địch.

Trung tâm phân tích kỹ thuật Farragut

Được đặt tên là Đô đốc David Farragut, Trung tâm Phân tích Kỹ thuật Farragut là Trung tâm Xuất sắc của Hải quân Hoa Kỳ về phân tích tình báo khoa học và kỹ thuật chiến lược (S & TI) về công nghệ, cảm biến, vũ khí, nền tảng, hệ thống chiến đấu, C4ISR và khả năng không gian mạng.

Ngoài các khả năng về mọi nguồn, Trung tâm Farragut còn tiến hành khai thác tài sản nước ngoài của ONI, phân tích thông tin tín hiệu, mô hình hóa và mô phỏng, và là nơi đặt phòng thí nghiệm tình báo âm thanh hàng hải quốc gia. Farragut là một trong bốn Trung tâm Xuất sắc là các Lệnh riêng biệt thuộc Văn phòng Tình báo Hải quân (ONI).

Trung tâm tác chiến bất thường Kennedy

Được chỉ huy bởi một thuyền trưởng, Trung tâm Kennedy cung cấp hỗ trợ cho các lực lượng chỉ huy tác chiến viễn chinh của hải quân và lực lượng chỉ huy bằng cách cung cấp thông tin tình báo về các mối đe dọa tiềm tàng do chiến tranh bất đối xứng.Các nhà phân tích thường được yêu cầu thực hiện các nhiệm vụ trách nhiệm khác trong khu vực chuyên ngành này.

Trung tâm Dịch vụ Thông tin Hopper

Được đặt theo tên Chuẩn đô đốc Grace Hopper, Trung tâm Hopper cung cấp các dịch vụ thông tin hỗ trợ các hoạt động hàng hải và tình báo toàn cầu. Nhân viên của nó bao gồm hơn 850 chuyên gia công nghệ thông tin có trụ sở tại 42 địa điểm tại 11 quốc gia. Trung tâm cũng hỗ trợ tích hợp, thử nghiệm, bảo vệ và bảo trì các công nghệ tiên tiến được sử dụng bởi ONI và các trung tâm của nó.[17]